直肠癌根治术中对于肠系膜下动脉（inferior mesenteric artery，IMA）及其分支的处理，主要有保留左结肠动脉（left colonic artery，LCA）的低位结扎和不保留LCA的高位结扎两种方式。对于选择哪种处理方式更有优势，尚没有一个明确的指南推荐。国内外学者既往多倾向于高位结扎[1-4]。但近年来，越来越多的文献报道，低位结扎处理IMA并行彻底的淋巴结清扫，在术中出血量、手术时间、清扫淋巴结数目与高位结扎组无明显差异，并且保留LCA能够保证近端肠管血供，降低吻合口瘘发生率[5-8]。在远期疗效上，低位结扎和高位结扎的术后5年无病生存率和总生存率差异无明显统计学意义[9-11]。
根据LCA、乙状结肠动脉（sigmoid artery，SA）和直肠上动脉（superior rectal artery，SRA）的关系，日本学者Murono等[12]将肠系膜下动脉分支分成4型：I型（直乙共干型），II型（左乙共干型），III型（全共干型），IV型（无左型）。有学者[13]报道，IMA的不同分支分型会影响术者对其结扎位置的判断，并与术后吻合口瘘等并发症相关。随着螺旋CT技术的发展，CT血管成像（computed tomography angiography，CTA）技术广泛应用于临床[14-15]。术前对腹部CT增强扫描后，应用CTA技术进行腹部血管三维重建，可以清晰显示肠系膜下动脉的分支，并测量LCA根部至IMA根部的长度及了解有无Riolan弓缺如[16]。本研究回顾性分析2018年1月—2019年12月安徽医科大学第三附属医院胃肠外科收治的50例直肠癌患者的临床病理资料，探讨在术前CTA指导下，精准低位结扎并D3淋巴结清扫在腹腔镜直肠前切除术中应用的可行性及安全性。
1 资料与方法
1.1 一般资料
采用回顾性描述性研究方法。收集50例进展期直肠癌患者的临床病理资料，其中男28例，女22例；年龄40～78岁，平均（63.5±4.6）岁；体质量指数（body mass index，BMI）19.1～25.8 kg/m2，平均（21.2±1.6）kg/m2；肿瘤距离肛缘4.0～12.0 cm，平均（8.3±1.2）cm；行末端回肠预防性造瘘术8例。
1.2 纳入标准和排除标准
纳入标准：术前病理证实为直肠癌，且无远处转移；术前均行腹部CT增强扫描并下腹部血管三维重建，典型病例图片见图1；能够耐受腹腔镜手术；临床病理资料完整。排除标准：术中操作未严格遵守TME原则，致直肠系膜破损；既往存在腹部手术史；术前行放化疗。
图1 IMA的分支分型的CT血管重建图片 A：I型；B：II型；C：III型；D：IV型
Figure1 CT vascular reconstruction of the branches of IMA A:Type I;B:Type II;C:Type III;D:Type IV
1.3 术前腹盆腔增强CT扫描方法及图像后处理
CT检查方法和图像处理：检查前口服复方聚乙二醇电解质散或甘露醇清洁肠道，空腹8 h。所有患者采用一台西门子公司640层螺旋CT进行平扫+增强扫描。造影剂采用非离子型对比剂碘克沙醇（100 mg/瓶，江苏恒瑞医药公司）。图像传送至PACS系统（Hwatech HiNet Picture Aechivina And Communication System 5.0，China）。图像后处理：医学影像三维重建工作站（Vitrea 6.3，Vital Images，Inc.Minnetonka，US），通过容积再现方式（volume rendering，VR）及多平面重建技术（multi-planar reconstruction，MPR），对IMA进行三维重建。
1.4 中间入路行保留LCA并D3淋巴结清扫手术
由同一组医师团队行腹腔镜辅助直肠前切除术，术中D3淋巴结清扫均由同一术者施行。患者取改良截石位，头低足高，右侧倾斜。五孔法穿刺置入腹腔镜器械。具体手术步骤包括：⑴第一助手将直肠乙状结肠系膜向腹侧及外侧牵拉绷紧，切开直肠乙状结肠右侧腹膜向上达IMA根部，注意勿损伤十二指肠（图2A）；⑵ 术者左手牵拉切开的结肠系膜，超声刀游离已经打开的左侧Toldt间隙，并向外侧、头侧、尾侧扩展，注意显露和保护左侧输尿管和生殖血管，外侧达Monk白线（黄白交界线），头侧达肠系膜下静脉（inferior mesenteric vein，IMV）根部水平（图2B）；⑶ 充分裸化IMA根部，注意防止肠系膜下神经从的损伤，采用“削铅笔”法，将动脉表面的脂肪组织剔除干净（图2C）；⑷ 显露IMA各分支，确认LCA，清扫No.253淋巴结（图2D）；⑸ 于LCA根部远侧切断IMA（图2E）；⑹ 沿IMV右侧向头侧延长切开，裸化LCA并游离IMV（图2F）；⑺ 在IMV和LCA交叉处切断IMV（图2G）；⑻ No.253淋巴结清扫完成，相关血管处理完毕（图2H）；⑼ 后续手术操作过程同传统腹腔镜辅助直肠前切除术（图2I）。
图2 保留LCA并D3淋巴结清扫的腹腔镜直肠前切除术 A：切开右侧直肠乙状结肠系膜；B：拓展Toldt 间隙；C：裸化IMA根部，注意防止肠系膜下神经丛的损伤；D：确认显露LCA，清扫No.253淋巴结；E：于LCA 远侧切断IMA；F：沿IMV 右侧向头侧延长切开；G：在IMV和LCA 交叉处切断IMV；H：No.253淋巴结清扫完成状态；I：大体标本
Figure2 Laparoscopic anterior resection of rectal cancer with LCA preservation and D3 lymphadenectomy A:Incision of the right rectosigmoid mesenteries;B:Extension of Toldt's space;C:Baring the root of the IMA,with caution of the injury of inferior mesenteric nerve plexus;D:Identification and exposure of IMA,and clearance of the No.253 lymph nodes;E:Division of the IMA in the distal end of LCA;F:Cranial incision along the right side of IMA;G:Division of IMA at the junction of IMV and LCA;H:Completion of No.253 lymph node dissection;I:Gross specimen
1.5 手术质量控制标准
上段直肠癌采用肿瘤特异性直肠系膜切除术（tumor-specific mesorectal excision，TSME），中下段直肠癌采用标准全直肠系膜切除术（total mesorectal excision，TME）。手术严格遵守TME原则：⑴ 锐性解剖盆筋膜壁层和脏层之间的无血管平面，保证切除标本的直肠系膜完整无破损；⑵ 肿瘤远端直肠系膜切除不少于5.0 cm或行TME；⑶ 对于中低位直肠癌应切除肿瘤远端肠管≥2.0 cm，对于超低位直肠癌，远切缘距离肿瘤 1 cm亦可行，但需术中冷冻切片病理报告确保切缘阴性。
1.6 观察指标
观察患者No.253淋巴结清扫时间、No.253淋巴结清扫数目、总手术时间、淋巴结清扫总数、术中出血量、肿瘤组织学分型、pTNM分期、术后住院时间、术后并发症（吻合口瘘、吻合口出血等）和随访情况。
1.7 数据处理
应用SPSS 16.0统计软件进行分析。正态分布的计量资料以均数±标准差（
±s）表示。计数资料以率表示。
2 结 果
2.1 IMA 血管分支分型情况
50例直肠癌患者中，IMA分支I-I V型所占比例分别为48.0%（24/50）、16.0%（8/50）、34.0%（17/50）和2.0%（1/50）。IMA长度为1.6～4.8 cm，平均（3.7±0.5）cm。Riolan弓缺如率70.0%（35/50）。
2.2 手术及术后情况
全组50例直肠癌患者，手术经过顺利，无中转开腹病例。No.253淋巴结清扫时间12～35 min，平均（18.5±5.8）min；No.253淋巴结清扫数量0～6枚，平均（4.5±1.3）枚，其中淋巴结阳性者2例，No.253淋巴结转移率4.0%（2/50），2例No.253阳性患者，术后病理分期均为III C期。全组患者总手术时间115～190min，平均（130±26）min；术中出血量30～150 mL，平均（65.8±7.8）mL；淋巴结清扫总数10～39枚，平均（17.6±4.5）枚。50例患者肿瘤组织学分型：高分化腺癌10例，中分化腺癌25例，低分化腺癌15例。pTNM分期：I期5例，IIB期23例，IIIA期15例，IIIB期5例，IIIC期2例。50例患者术后住院时间为8～15（12.5±2.3）d。50例患者术后均无吻合口瘘等严重并发症发生，1例术后解暗红色血便，给予止血治疗后好转。全组患者均痊愈出院。全组患者均获得随访，随访时间为3～26个月，其中1例术后病理分期为IIIC期且No.253淋巴结阳性患者，术后14个月出现肝脏转移。全组无死亡病例。
3 讨 论
3.1 保留LCA在腹腔镜下直肠癌根治术的临床意义
保留LCA在直肠癌根治术中可使近端结肠获得更好的血供，从而可有效预防吻合口瘘的发生。Komen等[17]在术中采用多普勒超声检测IMA根部结扎前后结肠残端血流灌注情况，发现结扎IMA，其供血分数明显减少。Tsujinaka等[18]在一项回顾性研究中发现，高位结扎组302例患者中有6例出现近端结肠坏死，而低位结扎组则无1例出现此并发症。尤小兰等[19]将136例直肠癌患者分为高位结扎组和低位结扎组，结果发现高位结扎组患者有7例发生吻合口瘘，9例存在不同程度的吻合口狭窄，低位结扎组分别仅有1例和2例，差异有统计学意义。国内其他学者的研究也获得了类似的结果[20-22]。此外，研究[23-24]表明保留左结肠动脉还有助于改善直肠癌患者术后排便功能，减少因神经损伤导致的排尿及性功能障碍。
3.2 术前行CT 增强扫描并血管重建的重要意义
部分学者[19,25]认为，IMA分支存在变异，保留LCA的根部淋巴结清扫，会增加操作难度，明显延长手术时间。术中如何显露并裸化IMA及其各分支，精准保留LCA并彻底清扫根部淋巴结，是既往低位结扎手术操作难点所在。利用CTA技术，对下腹部血管进行三维重建，可获知IMA分支分型、长度及Riolan弓缺如情况。因此，在CTA技术的指导下，行保留LCA的D3淋巴结清扫，较以往更加安全、可靠，且更加精准，并可明显缩短裸化血管时间，降低误扎血管和淋巴结残留的几率。本研究50例直肠癌患者，根据术前CT血管成像，提前获知IMA分支分型，术中均顺利显露IMA及其各分支，No.253淋巴结清扫满意且均未出现血管损伤、误扎血管等严重并发症。
黄俊等[13]在一项关于低位结扎组和高位结扎组的对照研究中发现，116例患者术后出现吻合口瘘8例，其中7例系IMA III型，且Riolan弓缺如并行IMA高位结扎。多因素回归分析显示，IMA III型和Riolan弓缺如是吻合口瘘发生的独立危险因素。这项研究成果也证明了术前通过CT血管成像确认IMA分支分型及Riolan弓有无缺如的意义所在。本研究中，有5例患者系IMA III型并Riolan弓缺如，术者均给予行IMA低位结扎，结果无1例出现吻合口瘘。
3.3 保留LCA并D3淋巴结清扫的技术要点
腹腔镜直肠前切除术，所谓的“第一刀”非常重要，如果手术一开始即进入错误的层面，可能导致出血或者损伤输尿管、生殖血管等，甚至使手术无法继续进行。笔者的常规操作是，第一助手将直肠乙状结肠系膜向腹侧及外侧牵拉绷紧后，术者用抓钳探测骶骨岬，确定腹主动脉分叉处的尾侧。仔细观察骶骨岬与腹主动脉分叉处中间部位的乙状结肠系膜，超声刀切开系膜并将切除线向骨盆方向稍微延续。此时，腹膜切开的要尽可能薄一些，同时需要注意骨盆方向的切除线可能会与设想有一定的偏差。接下来，助手将直肠向腹侧牵拉，术者在直肠的背侧进行钝性分离，最终进入到疏松组织中去，即进入了直肠后间隙中。确认直肠固有筋膜后，转向头侧方向，沿直肠固有筋膜向上游离延续的左侧Toldt融合筋膜。采用上述方法，可以很容易进入正确的层面，即位于左侧Toldt融合筋膜和Gerota筋膜之间的Toldt间隙。郑民华等[26-28]国内学者认为采用头侧中间入路，从IMA头侧的腹主动脉表面腹膜处打开进入左侧Toldt间隙较传统入路更容易一些。不管采用何种入路，具有扎实的临床解剖学知识，才是避免进入错误层面的关键。
一旦通过正确层面找到IMA根部，即可切开血管鞘，在血管外膜表面采用“削铅笔法”向远侧清扫，将动脉表面的淋巴脂肪组织剔除干净。也可以在血管鞘外清扫淋巴结，这样可以保留血管鞘表面的神经纤维，但鞘外清扫容易出血，清扫过程中应注意止血。根据术前CT血管成像，了解IMA的长度和各分支的大致位置，超声刀小口钳夹组织并激发，采用“小步快跑”法清扫血管周围脂肪淋巴组织，并逐步显露IMA各分支，确认LCA，清扫No.253淋巴结。清扫范围：肠系膜下动脉起始部为头侧缘，肠系膜下静脉右侧为外侧缘，左结肠动脉根部为足侧缘，肠系膜下动脉左侧为内侧缘[29]。清扫的NO.253淋巴结单独送检，也可以向左侧绕过LCA和结肠系膜整块切除（enbloc）。于LCA根部远侧切断IMA。沿IMV右侧向头侧延长切开，裸化LCA并游离IMV，LCA和IMV一般伴行一段距离，注意清扫它们之间的组织。关于IMV的切断位置还存在争议，笔者常规的做法是在IMV和LCA交叉处切断IMV。李心翔等[30]提出了“肠系膜下动脉三角区域淋巴结”这一新概念，如果将这一区域淋巴结清扫干净，即能够达到肿瘤学根治目的。
综上所述，对所有直肠癌患者，建议术前均行常规腹盆腔CT增强扫描并进行血管三维重建。在CTA技术指导下，精准低位结扎并D3淋巴结清扫的腹腔镜直肠前切除术安全可行，应向广大胃肠外科医生推广应用。
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